本作的標題「D」代表了 Destiny（命運），以《真蓋特機器人 世界最後之日》為核心，營造出系列作中罕見的末世與絕望氛圍，同時也因為實現了「夏亞與阿姆羅的和解共鬥」而聞名。
序章：南極的遺跡與破滅的前兆
故事發生在「早乙女叛亂」事件過去十數年後的世界。地球表面雖看似恢復平靜，但名為「侵略者（Invader）」的異形生物仍在各地肆虐。 主角約書亞（Josh）與他的義妹——擁有多重人格的莉姆（Rim，分為克莉絲與莉亞娜兩人格），跟隨父親菲爾博士前往南極調查一座神祕的古代遺跡。 某日，遺跡突然發生異變，大量的侵略者來襲。主角二人駕駛著從遺跡中發掘的機體（艾爾・修瓦利耶或布蘭修奈日）迎擊。 就在戰鬥中，遺跡發出了強烈的震動與光芒，主角面臨了命運的抉擇（路線分歧）：
第一部：被隔絕的兩個世界（路線分歧）
【路線 A：宇宙路線（拯救父親）】 主角試圖衝入遺跡深處救助父親，卻被強光傳送到了宇宙。 此時的宇宙正處於戰慄之中。新吉翁總帥夏亞・阿茲納布爾為了肅清人類，正在執行將小行星阿克西斯墜落地球的作戰。然而，就在作戰途中，地球突然被一層黑色的力場包圍，隨後憑空消失。 失去了肅清目標的夏亞感到茫然與空虛。主角被新吉翁軍拾獲。為了應對地球消失的緊急事態，夏亞放下了成見，向隆德・貝爾隊的阿姆羅與布萊德尋求合作。 這是一場夢幻般的共鬥。新吉翁與隆德・貝爾組成了「新生新吉翁」，加上緊急歸來的《Macross 7》火焰巴薩拉一行人，共同對抗外星勢力與贊斯卡爾帝國，尋找讓地球回來的方法。
【路線 B：地球路線（優先避難）】 主角優先護送研究員避難。隨後，巨大的黑色力場籠罩了整個地球，天空變成了漆黑一片，與宇宙的通訊完全斷絕。 地球被封印在異空間中。主角被神聖軍事同盟（Liga Militia，《V 鋼彈》勢力）救起。 在這個封閉的絕望世界裡，主角與夥伴們一邊流浪，一邊集結各地的超級機器人對抗侵略者。最終，他們發現了一個名為**「魯伊納（Ruina，意為破滅者）」**的神祕組織。 在擊敗了自稱「破滅之王」的部下後，籠罩地球的結界終於消散，天空重現光明，眾人得以衝向宇宙。
第二部：真蓋特與異星的決戰
地球重現，兩條路線的部隊合流，結成了特殊部隊「Blue Swear（藍色誓言）」。 眾人降下地球，尋找對抗侵略者的關鍵——「真蓋特龍（Shin Dragon）」。在與魯伊納及早乙女博士的瘋狂戰鬥中，眾人終於擊敗了早乙女，利用真蓋特龍的力量淨化了地球上的侵略者。
隨後戰場再次轉向宇宙與各個星系：
木星決戰： 眾人兵分兩路，一路破壞了贊斯卡爾帝國的決戰兵器「大加農」，一路掃蕩了盤據在木星的侵略者巢穴。
異界訪客： 《及時雨 23（Megazone 23）》的主角矢哈吉省吾等人穿越時空加入。
天使之輪攻略： 在這場混戰中，甚至發生了敵方大將卡手吉娜（Katejina）倒戈加入我方的奇蹟（需滿足特定條件）。
星間遠征： 部隊再次分頭行動，一隊前往基辛星（《六神合體》），一隊前往拉克斯星（《Macross 7》），分別解決了吉辛帝國與原始惡魔的威脅。
在這一連串的戰鬥中，魯伊納的真實身分逐漸明朗：他們是由南極遺跡中溢出的「負面情感與能量」所具象化而成的存在，以毀滅與絶望為食。如果滿足特定條件，魯伊納的幹部（冰之古拉琪絲或風之韋恩圖斯）甚至會因為接觸到人類的情感而覺醒，加入我方。
終章：愛、歌聲與完美的破滅
最終決戰，目標直指一切的元兇——南極遺跡。 魯伊納的首領，**破滅之王「佩爾完美（Perfectio）」**現身。令人震驚的是，他附身在主角父親菲爾博士的肉體上，駕駛著外型極度詭異（被玩家戲稱為醜陋）的巨大機體。 佩爾完美的目的是將全宇宙以此遺跡為中心，拖入永恆的破滅與虛無。
面對擁有無限再生能力與絕望力量的破滅之王，主角們展現了人類的可能性： 巴薩拉的熱血歌聲、眾人的愛與正義之心、以及特列斯（Treize）捨身的特攻，終於打破了破滅之王的防禦。 主角親手擊敗了被附身的父親，終結了魯伊納的野心。
結局：嶄新的未來
隨著魯伊納的消滅，南極遺跡崩塌，負面能量消散。 世界雖然經歷了巨大的創傷，但也迎來了真正的和平。夏亞與阿姆羅、吉翁與聯邦暫時放下了鬥爭，共同致力於戰後重建。 主角（約書亞或莉姆）在經歷了喪父之痛與漫長的戰鬥後，望著恢復蔚藍的天空，邁向了新的人生。
（完）
【專題解析：本作的獨特之處】
悲劇色彩的開局： 不同於一般機器人大戰的熱血開場，本作一開始地球就陷入被封印或消失的狀態，充滿了末世感。
夏亞的轉變： 這是極少數夏亞在發動逆襲後，卻因為突發狀況（地球消失）而與阿姆羅真正攜手合作的作品，被粉絲津津樂道。
原創敵人的魅力： 敵對組織「魯伊納」的幹部（特別是冰之古拉琪絲）人設極為美型且受歡迎，與其首領那令人不敢恭維的機體設計形成強烈對比。
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