亞特魯 18 歲時的冒險（時間點位於《伊蘇 I&II》之後，《伊蘇 III/菲爾佳娜》之前）。
【序章：失去記憶的冒險家】
18 歲的亞特魯·克里斯汀步履蹣跚地回到了邊境都市卡斯南（Casnan），隨即體力不支倒地。 醒來後，他發現自己失去了所有的記憶，甚至連自己的名字都忘了。 在情報販子兼壯漢杜連（Duren）的幫助下，亞特魯得知自己幾週前曾獨自進入了被稱為「魔之領域」的塞爾塞塔樹海，那是無人能生還的禁地。 為了找回記憶，亞特魯接受了羅朗帝國總督古莉澤爾達的委託——繪製樹海的地圖，再次踏入那片神祕森林。
【第一部：追尋記憶的碎片】
亞特魯與杜連深入樹海。途中，亞特魯會觸碰到發光的「記憶光點」，逐漸找回片段的記憶。 他們造訪了樹居村落「科莫多」與水上村落「塞爾雷」，結識了性格豪爽的獵人少女卡娜（Karna）與年輕村長奧茲瑪（Ozma）。 隨著探索深入，亞特魯發現自己失憶前曾與這些人有過接觸，且似乎深受當地居民信賴。他拼湊出自己失憶前似乎到達了樹海的最深處，並見到了某個重要的存在。
同時，他們也發現羅朗帝國軍正在樹海中進行可疑的活動，帶頭的是野心勃勃的將軍格迪斯與其神祕副官古爾達（Gruda）。
【第二部：古代王國與有翼人】
眾人越過險阻，終於抵達了樹海深處的廢都，並登上了**「始源之塔」。 在塔頂，他們見到了這個世界的統治者——艾爾迪爾（Eldeel）。 艾爾迪爾是古代文明的倖存者，也是「有翼人」**（與《伊蘇 VI》設定相連）。他擁有如同神一般的力量，守護著這片土地。 真相揭曉： 亞特魯失憶前確實到過這裡。當時艾爾迪爾正受困於人格分裂（善良面與邪惡面），為了防止暴走的自己毀滅世界，也為了保護發現祕密的亞特魯，艾爾迪爾或是因為衝擊、或是主動封印了亞特魯的記憶，並將他送回城鎮。
艾爾迪爾向眾人解釋，塞爾塞塔地區隱藏著古代文明的遺產**「生命之書（阿卡西紀錄）」，它記錄並控制著世界的因果與氣象。而要控制這個系統，需要兩把鑰匙：「太陽假面」與「月之假面」**。
【第三部：闇之各種族的叛亂】
此時，一直潛伏在帝國軍中的副官古爾達露出了真面目。他其實是古代與有翼人對立的**「闇之各種族（Darklings）」**的後裔。 古爾達率領闇之一族的三名部下，奪走了關鍵神器「太陽假面」。 他利用太陽假面的力量，強制控制了艾爾迪爾，吸取有翼人的神力，並啟動了古代兵器，企圖改寫「生命之書」，讓自己成為新世界的神，重塑這個世界。
為了阻止古爾達，亞特魯一行人必須收集分散在樹海各處的「月之假面」碎片。 在睿智之王雷凡斯（古代塞爾塞塔王國的國王靈魂）的指引下，亞特魯通過了試煉，獲得了足以對抗太陽假面的力量——克雷利亞礦石打造的裝備與修復的月之假面。
【終章：改寫命運的決戰】
亞特魯等人突入被古爾達控制的「座之神殿」。 在神殿深處，古爾達已經與古代裝置融合，化身為足以毀滅世界的**「阿卡西之神（Akasha-Glyph）」**。 亞特魯手持月之假面，與夥伴們合力對抗獲得神力的古爾達。 經過一場超越因果的激戰，亞特魯終於擊碎了太陽假面，擊敗了古爾達。
【結局：冒險的延續】
隨著太陽假面被破壞，古代控制系統停止運作。 艾爾迪爾雖然恢復了理智，但他意識到有翼人的時代早已結束。他決定不再干涉人類的命運，將未來的可能性交還給人類自己。他選擇留在即將封印的古代遺跡中（或者在某些解釋中是力量耗盡而消逝/沉睡），結束了長達數百年的守護。
樹海恢復了平靜。
杜連：原來他是情報組織派來監視亞特魯的，但在旅途中被亞特魯感化，成為了真正的摯友。
卡娜、奧茲瑪、康莉莉卡：各自回到部落，用自己的方式守護這片新生的樹海。
亞特魯完成了樹海的地圖，交給了古莉澤爾達總督。 在夥伴們的目送下，這位紅髮冒險家再次背起行囊。雖然找回了記憶，但他對未知的渴望從未停止。 他離開了塞爾塞塔，邁向了下一個冒險的舞台（時間軸上緊接著的是《伊蘇 III：菲爾佳娜的誓約》）。
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