【第一章：來自星之使徒的挑戰】
雷門中學在明日之星大賽（Football Frontier）奪冠後，享受著短暫的榮耀。 然而，一週後，雷門中學突然遭到自稱「外星學園」的謎之球隊襲擊，校舍瞬間被摧毀。 外星學園的隊伍**「雙子星風暴（Gemini Storm）」隊長雷傑宣稱：「我們是星之使徒，為了利用足球這一地球秩序來征服世界。」 圓堂守率領雷門十一人迎戰，但在壓倒性的力量差距下慘敗，多名隊員重傷住院。 為了拯救危機，新監督吉良瞳子**上任，她宣布：「我的使命是打造地上最強的球隊。」 圓堂等人搭上「閃電大篷車」，踏上了巡迴日本招募最強夥伴的旅程。
【第二章：奈良的決裂】
在奈良，傳聞財前總理大臣被外星人綁架。雷門一行人遇到了總理的女兒財前塔子。 誤以為圓堂是外星人的塔子發起挑戰，解開誤會後加入隊伍。 眾人再次挑戰襲擊電視台的雙子星風暴。然而，王牌前鋒豪炎寺修也在比賽中表現失常，頻頻失誤。 賽後，瞳子監督冷酷地將豪炎寺逐出球隊。在一片錯愕與非難聲中，豪炎寺默默離開，不知去向。
【第三章：北國的殺手】
為了填補豪炎寺的空缺，雷門前往北海道尋找傳說中的「殺手前鋒」——吹雪士郎。 吹雪是一名擁有雙重人格（溫和的後衛士郎與狂暴的前鋒敦也）的天才球員。 在解決了白戀中學的危機後，吹雪加入隊伍。雷門終於擊敗了雙子星風暴。 但更強的敵人**「極限零度（Epsilon）」**現身。隊長迪薩姆將戰敗的雷傑等人「放逐」（消滅），宣告外星學園的恐怖才剛開始。
【第四章：京都的潛力】
雷門來到京都的漫遊寺中學。這裡的球員主張「不爭勝負」，試圖用溝通感化外星人，結果遭到極限零度無情碾壓。 漫遊寺的問題兒童木暮夕彌加入雷門。雖然比賽仍然艱難，但迪薩姆在雷門身上看到了潛力，主動放棄比賽，約定下次再戰。
【第五章：愛媛的真·帝國】
在愛媛，驚傳足球少年失蹤事件。幕後黑手竟然是逃獄的前帝國學園總帥影山零治。 影山借助外星學園的力量建立了**「真·帝國學園」**，並洗腦了佐久間與源田。 鬼道有人痛苦地與昔日隊友對決。雖然獲勝，但佐久間等人因使用禁斷招式而受重傷。影山最終引爆潛水艇基地，消失在海中。
【第六章：大阪的地下修練場】
根據情報，外星學園的基地可能在大阪。雷門在浪速樂園遇到了女子球隊「CCC」的前鋒浦部莉卡。 眾人發現了隱藏在地下的外星學園修練場，並在此特訓。 變強後的雷門再次擊敗了極限零度，但迪薩姆表示這還不是他們的全力，隨即撤退。
【第七章：福岡的繼承者】
為了尋找圓堂爺爺留下的「究極奧義」，雷門來到福岡的陽花戶中學。 在那裡，圓堂遇見了崇拜他的學弟守門員立向居勇氣。立向居展現了驚人的天賦，甚至開始學習「魔神的右手」。 此時，外星學園最強隊伍**「創世紀（Genesis）」來襲。其隊長古蘭，竟然是圓堂在旅途中多次偶遇的神秘友人基山廣**。 創世紀展現了令人絕望的實力。為了保護隊友，風丸一郎太身受重傷，最終因深感無力而黯然離隊。
【第八章：沖繩的火焰】
傳聞沖繩出現了「火焰前鋒」，眾人猜測是豪炎寺。 在大海原中學衝浪男兒綱海條介的協助下，雷門四處搜尋。 此時，強化後的**「極限零度·改」**來襲，迪薩姆展現了恐怖的力量。雷門陷入苦戰。 就在絕望之際，瞳子監督喊道：「豪炎寺，夕香已經安全了！」 原來豪炎寺是因為妹妹被外星學園挾持才被迫離隊。 得知妹妹獲救，豪炎寺強勢回歸，以新必殺技「爆熱風暴」擊潰了極限零度。
【第九章：富士山的真相】
瞳子監督揭露真相：外星學園的根據地就在富士山的樹海。 原來，瞳子是外星學園創始人吉良星二郎的女兒，而基山廣則是她名義上的弟弟。 所謂的「外星人」，其實是吉良星二郎利用**「外星之石（Alius Stone）」**強化孤兒院孩子們而製造出的強化人類（創世紀計畫）。 在最終決戰中，圓堂向基山廣證明了「不需要外星之石，靠夥伴與努力也能變強」。 雷門獲勝，吉良星二郎悔悟。但基地發生爆炸，外星之石被毀。
【最終章：黑暗帝國的逆襲】
回到雷門中學，眾人以為和平降臨。 然而，吉良的秘書研崎帶著外星之石的碎片與一群黑袍人出現。 黑袍落下，站在那裡的竟是風丸、染岡、半田等先前因傷或無力感而離隊的雷門夥伴們。 他們因渴望力量而使用了外星之石，組成了最終BOSS隊伍**「暗黑帝王（Dark Emperors）」**。 「我們變強了，圓堂！來踢足球吧！」 面對昔日摯友的猛攻，圓堂堅持用這趟旅程中磨練出的「真正的足球」來回應。 在激烈的攻防中，圓堂的熱血喚醒了風丸等人的心。 「果然……還是跟你踢球最開心啊！」 外星之石粉碎，黑暗褪去。 眾人重歸於好，在夕陽下，真正的閃電十一人再次齊聚。
「大家！一起來踢足球吧！！」
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