【序章：戰火中的魔城】
1944 年，第二次世界大戰正值白熱化。 世界各地瀰漫著死亡與憎恨，無數無法安息的靈魂充斥著世間。這股龐大的負面能量，使得原本應百年輪迴一次的傳說魔城——惡魔城，在不該出現的時刻甦醒了。 察覺到異狀的教會，派遣了兩位年輕的戰士前往調查：
強納森·莫里斯（Jonathan Morris）：傳奇吸血鬼獵人家族「莫里斯」的後裔，手持代代相傳的聖鞭「吸血鬼殺手」。但他雖然擁有鞭子，卻因某種原因無法發揮其真正的力量。性格熱血、有些衝動，口頭禪是「No Problem」。
夏洛特·歐琳（Charlotte Aulin）：強納森的青梅竹馬，被譽為天才的年輕魔法師。性格冷靜自信，負責支援與解謎。
【第一部：畫中的迷宮與幽靈的指引】
兩人進入城堡，卻發現這裡的氣氛與傳說中的德古拉城不同。 在大廳中，他們遇到了一位自稱**「風（Wind）」的幽靈。 「風」告訴他們，現在惡魔城的城主並非德古拉，而是一位名叫布勞內爾（Brauner）**的老吸血鬼畫家。布勞內爾利用魔力繪製了許多「魔畫」，透過畫作創造出異空間來支配城堡，並以此切斷了德古拉復活的力量來源，意圖將惡魔城據為己有。
為了對抗布勞內爾，「風」表示願意協助兩人，透過各種試煉（任務）傳授狩獵技巧。強納森與夏洛特開始進入各個畫中世界（如沙漠、馬戲團、學園等），破壞畫作深處的魔力源頭，以此削弱布勞內爾對城堡的控制。
【第二部：被詛咒的姊妹與聖鞭的秘密】
在探索過程中，兩人多次遭到一對吸血鬼姊妹的襲擊。 姊姊**史黛拉（Stella）擅長劍術與風魔法，妹妹羅蕾塔（Loretta）**則擅長強力的冰魔法。她們自稱是布勞內爾的女兒，對父親極其忠誠，視強納森等人為入侵者。
當強納森向「風」詢問這對姊妹時，「風」顯得異常動搖。在追問下，「風」終於揭露了自己的真實身份——艾里克·利卡德（Eric Lecarde）。 他是曾經與強納森的父親（約翰·莫里斯）並肩作戰的傳奇獵人。史黛拉與羅蕾塔其實是艾里克的親生女兒。 多年前，艾里克為了探查惡魔城的異動而潛入，卻不幸被布勞內爾殺害。布勞內爾因為在第一次世界大戰中失去了自己的女兒，出於扭曲的移情作用與對人類的恨意，他將艾里克的女兒變成了吸血鬼，並洗腦成自己的孩子。
此外，艾里克還揭露了關於**「吸血鬼殺手」**的殘酷真相： 莫里斯家族雖然持有聖鞭，但他們不是貝爾蒙多家族的直系血親，無法直接使用聖鞭的真力。若要強行使用，必須以此身的「壽命」作為代價。強納森的父親正是因此而早逝。為了不讓兒子重蹈覆轍，父親至死都沒有教導強納森解開聖鞭封印的方法。
【第三部：救贖與試煉】
得知真相的強納森陷入了掙扎，但他決心不殺死這對姊妹。夏洛特提出了一個方案：使用最高級的淨化魔法**「聖域（Sanctuary）」**，或許能驅散吸血鬼的詛咒。 兩人在畫中世界尋找魔法書，最終學會了「聖域」。
在與雙子姊妹的決戰中，夏洛特詠唱魔法，強納森拚死保護。 光芒閃過，詛咒被解除。史黛拉與羅蕾塔恢復了神智與人類的姿態。她們回憶起了一切，對自己的所作所為感到悔恨，並請求強納森去拯救被困在靈魂狀態的父親艾里克。
為了對抗強大的布勞內爾與即將甦醒的真正黑暗，強納森必須解開聖鞭的封印。 恢復神智的姊妹利用利卡德家族作為「聖鞭守護者」的能力，開啟了鞭子的記憶。 強納森在記憶空間中，面對了傳說中的最強獵人——里希特·貝爾蒙多（的記憶幻影）。 經過一場激戰，強納森擊敗了里希特，獲得了聖鞭的認可。他終於能發揮「吸血鬼殺手」真正的力量，雖然這意味著他在戰鬥時將燃燒自己的生命，但他毫不畏懼：「No Problem！」
【第四部：畫家的末路與真祖復活】
強納森與夏洛特殺入主塔，面對城主布勞內爾。 布勞內爾憤怒地咆哮，他憎恨發動戰爭的人類，認為人類不配擁有未來。他所做的一切，只是為了創造一個屬於他與「女兒們」的永恆樂園。 被擊敗後，布勞內爾仍執迷不悟。此時，一直潛伏在暗處的**死神（Death）**現身了。 「你的鬧劇該結束了，畫家。」 死神揮舞鐮刀，將重傷的布勞內爾一擊斃命。原來死神一直假意服從，實則等待布勞內爾的結界被破壞，以便讓真正的魔王——德古拉復活。
【終章：最終決戰】
隨著布勞內爾的死亡，最後的封印解除。強納森與夏洛特在城堡頂端面對了復活的德古拉伯爵與死神。 這是一場前所未有的戰鬥，德古拉與死神同時發動攻擊。 在戰鬥中途，死神甚至獻祭了自己，與德古拉融合，化身為恐怖的**「真祖德古拉」**。 強納森燃燒生命揮舞聖鞭，夏洛特施展最強魔法，兩人合力終於粉碎了最強的吸血鬼之王。
【結局：父女的告別】
惡魔城開始崩塌，眾人逃至城外。 在晨曦中，幽靈狀態的艾里克·利卡德出現在眾人面前。 史黛拉與羅蕾塔哭著撲向父親。 艾里克溫柔地看著女兒們：「對不起，讓妳們受苦了。但我已經沒有遺憾了。」 他轉向強納森與夏洛特，感謝他們拯救了女兒與世界，隨後在光芒中昇天成佛。
就在感傷之際，一個滑稽的身影從草叢鑽出——是那個貪財的神父文森特（如果玩家在遊戲中有治好他的殭屍化）。 「哎呀！沒想到我也活下來了！」 強納森看著眼前的一切，露出了笑容：「No Problem！」
眾人踏上了歸途，這場畫廊中的噩夢終於畫下了句點。
【其他結局與模式補充】
壞結局（Bad Ending）：如果在與雙子姊妹戰鬥時，直接殺死她們。布勞內爾會悲痛欲絕地放棄戰鬥，毀掉城堡，發誓不再干涉人類，帶著姊妹的屍體消失。艾里克則會因為女兒死亡且無法成佛，發出絕望的嘆息。
姊妹模式（Richter / Sisters / Old Axe Armor Mode）：通關後可開啟的模式。
姊妹模式：講述在本篇故事之前，史黛拉與羅蕾塔為了尋找失蹤的父親闖入惡魔城，最終被布勞內爾抓住並轉化為吸血鬼的悲劇前傳。
里希特模式：操作里希特與瑪莉亞，純粹的動作闖關，無劇情。
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