【序章：魔王轉世的平靜與破滅】
2035 年，高中生來須蒼真在皆既日食中被捲入惡魔城，得知自己竟是暗黑魔王德古拉的轉世。但他最終戰勝了命運，拒絕成為魔王。 一年後的 2036 年，蒼真與青梅竹馬白馬彌那過著平靜的生活。 然而，某日兩人在街上遭到襲擊。襲擊者是新興邪教「With Light」的教主賽莉亞·佛爾特娜。她宣稱「神若要是絕對的善，就必須有絕對的惡（魔王）存在」，因此企圖消滅不想成為魔王的蒼真，另立新魔王。 在神祕特務有角幻也（真實身份為德古拉之子阿魯卡多）的協助下，蒼真擊退了魔物。為了保護彌那，也為了徹底斬斷宿命，蒼真決定主動出擊，潛入教團的根據地——一座模仿惡魔城建造的城堡。
【第一部：魔王候補與重逢的夥伴】
蒼真潛入教團城堡，遇到了昔日的戰友：最強吸血鬼獵人尤里烏斯·貝爾蒙多、魔法師洋子·維爾南德斯，以及退役後經營黑市的哈瑪。洋子交給蒼真一種特殊的「魔法陣」，只有用它封印魔物，才能阻止受到教團魔界之門影響而不死再生的敵人。
賽莉亞麾下有兩名魔王候補：
達里歐·波西：性格暴躁，擁有操縱火焰的能力。
多米特里·布里諾夫：冷靜狡詐，擁有複製他人能力的異能。
蒼真首先遭遇多米特里。多米特里為了獲得力量殺死了教團召喚的魔物，並向蒼真發起挑戰。被擊敗後，多米特里的身體消失，蒼真感覺到一股微弱的力量流入體內，但他並未在意，以為那是多米特里的靈魂。
隨後，蒼真找到了達里歐。達里歐只想利用魔王的力量進行破壞，蒼真正要與其決戰時，賽莉亞介入帶走了達里歐。 之後，尤里烏斯與被惡魔附身強化的達里歐戰鬥，卻因無法封印惡魔而敗退。他告誡蒼真要小心達里歐的火焰。
【第二部：命運的分歧點】
蒼真在城堡頂層再次面對達里歐。
壞結局 1（Bad Ending 1）：單純的勝利 (條件：直接擊敗達里歐) 蒼真擊敗了達里歐，達里歐自爆身亡。賽莉亞不知去向。有角趕到後表示既然魔王候補都已消失，事情暫時告一段落。但他對蒼真體內那股不明力量感到擔憂。兩人離開了城堡，留下了未解的謎團。
劇情繼續（True Route）：鏡中的惡魔 (條件：使用特殊魂魄進入鏡中世界) 蒼真沒有攻擊達里歐，而是利用魂魄能力進入鏡中世界，直接擊敗了附身在達里歐身上的火之惡魔「阿格尼」。失去惡魔力量的達里歐變回普通人逃走。 賽莉亞現身，雖然候補都失敗了，但她還有最後的手段。她要蒼真前往城堡中央的「狂亂花園」。
壞結局 2（Bad Ending 2）：憤怒的魔王 (條件：未裝備彌那的護身符) 蒼真趕到花園，看見彌那被綁在樹上。賽莉亞冷笑著，當著蒼真的面殺死了彌那。 極度的悲憤與憎恨瞬間吞噬了蒼真。「我要殺了妳！為了復仇，我不惜成為魔王！」 蒼真魔王化，殺死了賽莉亞。尤里烏斯與有角無奈地看著這一幕，知道新的悲劇輪迴已經開始。尤里烏斯不得不再次拿起鞭子，去討伐成為魔王的蒼真。
真路線（True Ending Route）：揭穿謊言 (條件：裝備彌那的護身符) 當賽莉亞殺死彌那時，蒼真雖然憤怒，但護身符發出的光芒讓他冷靜下來。這時有角趕到，揭穿那只是假扮成彌那的「二重身（Doppelganger）」。 計謀失敗的賽莉亞正要逃走，突然，一股黑氣從蒼真體內竄出，進入了二重身的屍體——多米特里復活了。 原來，多米特里之前假死，將靈魂複製並潛伏在蒼真體內，藉此複製了蒼真「支配魂魄」的能力。現在他獲得了新的肉體，成為了真正的魔王繼承者。 多米特里帶著賽莉亞前往深淵，準備召喚最強的惡魔。
【終章：最後的決戰】
蒼真追入深淵最底層。多米特里已經控制了局勢，他不再需要賽莉亞，殘忍地將她作為祭品殺害，以此封印了有角的力量。 「現在，支配之力對決支配之力！」多米特里狂妄地向蒼真挑戰。 然而，他低估了魔王之力的沉重。多米特里的靈魂無法承受他吸收的無數惡魔魂魄，力量開始暴走。 「我是魔王繼承者啊啊啊！」在慘叫聲中，多米特里被失控的惡魔魂魄吞噬，變成了巨大的異形怪物「美納斯（Menace）」。
蒼真為了阻止這一切，與暴走的美納斯展開決戰。最終，蒼真擊敗了怪物，無數魂魄試圖湧入蒼真體內，但他憑藉堅強的意志拒絕了這些力量，讓它們消散。 城堡開始崩塌，眾人逃至城外。
【結局：不需要魔王的未來】
在懸崖邊，蒼真問有角：「魔王到底是什麼？」 有角回答：「正如賽莉亞所說，是與神對立的存在，是世界必要的惡。」 「那麼，因為我拒絕成為魔王，才導致了這一切嗎？」蒼真自責。 「別誤會了！」有角喝斥，「魔王或許是必要的，但沒有任何理由非要你去當。你不是神也不是惡魔，你是人類。想成為魔王嗎？」 「……不想。」 「那就貫徹你的意志。看，那些人在等你。」
尤里烏斯、洋子、哈瑪，還有平安無事的彌那都在等著他。 「彌那！抱歉讓妳擔心了……」 「真是的，總是讓人操心……歡迎回來，蒼真君。」 看著兩人的互動，尤里烏斯與洋子相視一笑。
有角遠遠地看著這一幕，心中默想： 「如果世界真的渴望魔王，那麼終有一天魔王會出現……但那個人，不會是你，蒼真。」
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