故事發生在前作《ONI II》的 15 年後，主角是第一作主角天地丸的外甥。
《ONI IV - 鬼神之血族》完整劇情故事
【序章：尋找半身的少年】
主角音鬼丸是茨鬼童子（第一作的勁敵）與琴音（第一作主角天地丸的妹妹）所生的混血兒。 音鬼丸有個雙胞胎妹妹御琴，但在 15 年前的一個暴風雨之夜失蹤了。 如今 15 歲的音鬼丸，聽到了來自遠方的呼喚。那是他「半身」的呼喚。 為了尋找失蹤的妹妹，音鬼丸告別父母，在小仙人雁木丸的陪伴下，穿越次元來到人間界展開旅程。
【第一部：新舊世代的集結】
音鬼丸在人間界遇到了許多前作的英雄（現已步入中年或壯年）：
高野丸（第二作主角）：現為著名退魔師。
祕女乃：擅長占卜的貓妖混血巫女，高野丸的戀人。
砦角：龍神之子修驗者，為了抵擋大海嘯而失蹤。
天地丸（第一作主角）：最強的鬼神，音鬼丸的舅舅。
旅途中，音鬼丸遭遇了神秘的三人組襲擊。其中一名與音鬼丸長得極像的少女佳夜，自稱是敵方首領天津甕星的侍女，甚至自稱是其妻子。 佳夜對音鬼丸表現出強烈的敵意，但在接觸到人類的溫暖與音鬼丸的親情呼喚後，她的記憶開始動搖。
【第二部：兄妹對決與覺醒】
在九州的戰鬥中，音鬼丸與被操縱的佳夜再次對峙。 音鬼丸不斷呼喚她就是失蹤的妹妹御琴。佳夜雖然混亂，但仍執意攻擊。 最終，在目睹了被妖怪附身的城主兄弟相殘的悲劇後，佳夜受到觸動。 而在之後與敵將夜叉的戰鬥中，佳夜終於找回了自我，承認自己就是御琴，並為了保護哥哥音鬼丸而與夜叉同歸於盡（重傷）。 御琴被救回後，由曾祖父妖奇老照顧。
【第三部：七福神與最終決戰】
為了封印復活的最強鬼神天津甕星，眾人必須收集宿有七福神之力的七樣寶物。 音鬼丸與前代主角們（天地丸、高野丸、砦角）合作，集齊了寶物。 然而，天津甕星發動攻勢，將人們捲入黑暗，並抓走了祕女乃。 眾人殺入黃泉之國，救出祕女乃，並擊敗了惡路王與兩面宿儺。 最終，面對企圖奪回地上的天津甕星，音鬼丸在七位夥伴（天地丸、高野丸、砦角、祕女乃、妖奇老、茨鬼童子、御琴）的協助下，封印了天津甕星的行動，並在一對一的決鬥中將其擊敗。
【結局：和平的日常】
一年後。 音鬼丸與御琴過著平靜的生活。他們帶著母親做的萩餅去探望昔日的戰友。
高野丸與祕女乃終於要結婚了，雖然想低調，但愛好排場的爺爺妖奇老已經在大張旗鼓地準備了。
天地丸與砦角因為日本太和平而感到無聊，決定結伴前往天竺（印度）旅行。
音鬼丸與御琴回到村子，向父母報告大家的近況。 傳說落幕，音鬼丸等人作為消滅魔物的英雄，名留青史。
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