【序章：大災害後的倖存者與夢想】
故事發生在《亞克傳承 II》結局數年後。雖然前作主角亞克犧牲自己封印了「暗黑支配者」，世界免於毀滅，但也引發了被稱為「大災害」的天變地異，導致世界地形改變、文明倒退。 在邊境的薩夏村（Sasha Village），住著一位名叫**亞歷克（Alec）**的少年。在大災害發生時，他曾瀕臨死亡，幸運地被一位路過的「獵人（Hunter）」所救。這份恩情在他心中種下了種子，讓他立志成為一名能夠幫助他人的獵人。
某日，亞歷克正與好友**路茲（Lutz）閒聊，村莊突然遭到強盜襲擊。村長委託亞歷克前往附近的伊提歐鎮尋求獵人協助。在目睹了獵人里格爾（Liegel）**輕鬆解決強盜後，亞歷克更加堅定了決心。經過長老的同意與里格爾的指引，亞歷克完成了在瀑布洞窟取得「精靈之夢」水晶碎片的試煉，終於獲得了夢寐以求的獵人資格。
【第一部：新米獵人的冒險與「學院」的陰影】
亞歷克與路茲組成了搭檔，開始接受各種委託。 在一次回收誤送的魔物蛋的任務中，他們認識了前作的夥伴——歌姬香緹（Shante），並將孵化的魔物送往魔物協會。在那裡，他們結識了憧憬成為「卡片師（Cardist）」的少年提奧（Theo）。 為了幫助提奧取得資格，一行人前往「大地的傷痕」。途中，他們目擊了一位神秘女性瞬間消滅大量魔物。這位女性名為雪倫（Sharon），隸屬於一個名為「學院（The Academy）」的組織。學院宣稱要用科學的力量復興世界，但其行事風格強硬且神秘。在成功救助魔物協會局長後，提奧正式成為夥伴。
隨著委託的增加，亞歷克等人的足跡遍布世界各地，並陸續與前作的英雄們產生交集：
在貝爾尼卡村，他們找到了隱居的莉薩（Lieza），並將無處可去的魔物託付給她。
在北斯拉特，他們在廢墟中救出了冷漠的少女雪莉兒（Cheryl）。雪莉兒虽然一开始對亞歷克等人抱持敵意，但在共同經歷了多次戰鬥與互助後，她逐漸打開心房，並揭露了自己其實是前作大反派加爾亞諾製造的生體兵器倖存者。
在南斯拉特，他們在托修（Tosh）的協助下完成了物資運送，並認識了另一位傳奇獵人修（Shu）。
然而，學院的陰謀逐漸浮出水面。他們強行奪取了能夠產生水源的「水之珠」，亞歷克等人在托修與修的協助下，攻入學院支部，擊敗了駕駛巨大機器人的支部長，奪回了寶珠。這場戰鬥讓亞歷克意識到，學院並非單純的復興組織，背後似乎隱藏著巨大的野心。
【第二部：集結的夥伴與學院的真面目】
亞歷克的冒險繼續深入，隊伍也日益壯大：
在拉馬達寺，為了追捕盜取經書的獵人迪克巴，亞歷克結識了露莎術法學院的才女瑪西亞（Marsia）。在前作英雄**伊格（Iga）**的協助下，他們揭穿了學院利用迪克巴的陰謀，瑪西亞也因此加入隊伍。
在帕爾托斯，前作戰士古魯加（Gruga）委託亞歷克協助競技大會的準備。在那裡，他們遇到了執著於劍道的冷酷劍士威爾哈特（Velhart）。雖然威爾哈特一度被學院利用奪走了獎品，但在好友利夏爾特犧牲後，他醒悟並加入了亞歷克一行，誓言復仇。
隨著調查深入，亞歷克終於潛入了學院本部的所在地——與世隔絕的新大陸。在那裡，他們目睹了學院教授的瘋狂計畫。原來，教授一直利用雪倫收集古代能源，目的是為了讓巨大的空中要塞「空中城」復活，並利用其力量統治世界。 雪倫在得知真相後，毅然反抗教授，卻被視為叛徒囚禁。亞歷克等人擊敗了機械巨龍救出雪倫，此時，前作主角**艾爾克（Elk）**帥氣登場，協助收拾殘局。
然而，阻止已經太遲。空中城復活升空，世界再次籠罩在陰影之下。艾爾克揭露了更驚人的真相：學院所追求的未知能源，實際上是依附在舊羅馬利亞王城（即空中城）上的邪惡意志——也就是被封印的「暗黑支配者」的力量殘渣。
【第三部：再造聖櫃，最後的封印】
為了對抗空中的威脅，艾爾克開始修復傳說中的飛空艇「飛燕」。而亞歷克則接下了更艱鉅的任務：尋找再次封印暗黑力量的方法。 在獲得了獵人公會最高權限後，亞歷克找到了傳說中的大法師高根（Gogen）。高根告知，唯一的方法是重新打造一個「聖櫃（Ark）」，用來封印邪惡。為此，必須收集四種傳說素材：
不滅之鋼：在卡里奧特洞窟，威爾哈特在古魯加的特訓下，戰勝了古代劍聖的亡靈，取得了鋼材並突破了心魔。
久遠之大樹：在前作夥伴**波可（Poco）**的音樂協助下，眾人深入「大地的傷痕」，取得了神木。
不變之冰：在冰之迴廊，瑪西亞接受了前作占卜師**薩妮雅（Sania）**的指導，學會了破壞冰壁的魔法，取得了永不融化的冰。
永遠之火：在黑市找到了失憶的前作夥伴瓊嘉拉（Chongara），在一番「物理治療（痛毆）」幫他恢復記憶後，眾人前往北斯拉特火山取得了火種。
集齊素材後，亞歷克回到了冒險起點的瀑布洞窟。在最深處，他見到了以靈魂形態存在的亞克（Arc）與庫庫魯（Kukuru），以及守護精靈。在他們的引導下，新的聖櫃誕生了。
【終章：決戰空中城，未來的希望】
飛燕修復完畢，亞歷克與所有夥伴（包括前作英雄們的支援）突入空中城。在突破了學院精銳部隊與幹部加爾德、賽維爾的阻攔後，他們終於抵達了核心。 瘋狂的教授已經解開了最後的封印，暗黑支配者再次以不完全的形態復活。面對這股毀滅世界的力量，亞歷克等人毫無畏懼。經過一場艱苦卓絕的死鬥，他們擊敗了暗黑支配者，並成功將其吸入新的聖櫃之中，完成了永久的封印。
【尾聲：新時代的獵人】
戰鬥結束後，世界終於迎來了真正的和平。學院的野心粉碎，暗黑的威脅也不復存在。 亞歷克與夥伴們回到了地面。雖然經歷了無數磨難，但世界正在人們的努力下慢慢復興。亞歷克不再只是那個憧憬英雄的少年，他已經成長為一名能夠獨當一面、守護世界的真正獵人。 在眾人的歡笑聲中，新的時代拉開了序幕。而前作英雄亞克與庫庫魯的靈魂，也終於能夠安心地守望著這片他們曾用生命守護的大地。
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