【序章：秋葉原的陰影】
故事發生在現代的秋葉原。這個曾經的電器街如今已成為次文化的聖地，但也流傳著都市傳說：「有人在獵殺御宅族」、「夜晚會出現吸血鬼」。 主角是一名預備校學生，某日接到朋友求救電話後趕往後巷，卻發現朋友被剝得只剩內褲倒在地上，奄奄一息。襲擊者是一名龐克風男子——阿倍野優。優展現出非人的怪力將主角打成重傷，就在主角瀕死之際，一名美麗的少女文月瑠衣出現阻止了優。 優雖然停手，但斷定主角活不成了便轉身離去。不忍心看著主角死去的瑠衣，做出了一個決定：她給主角餵食了自己的血，以此延續了他的生命。
【第一部：成為陰妖子與NIRO的交易】
主角醒來後，發現自己被名為「NIRO（國土情報安全局）」的特務組織拘禁。特務瀨嶋隆二與御堂聰子告知了真相： 襲擊人類的是名為**「陰妖子（Kageyashi）」的吸血鬼族群。他們擁有強大的再生能力與體能，唯一的弱點是陽光**，一旦肉體直接暴露在陽光下就會碳化。 陰妖子正在秋葉原執行「家裡蹲化計畫」，吸取年輕人的血並奪走他們的氣力，企圖以此削弱日本社會。主角因為喝了瑠衣（高等陰妖子）的血，身體已經變質，成為了半陰妖子。
NIRO 以「不想死就合作」為由，強迫主角成為特務，負責狩獵潛伏在秋葉原的陰妖子。為了對抗擁有不死之身的敵人，主角被帶到一位名為「師父」的變態女王那裡，習得了唯一的對抗手段——「脫衣技」。 （註：這是透過格鬥技巧破壞對手衣物耐久度，最終將其強制脫光，使其暴露在陽光下消滅的究極奧義。）
【第二部：秋葉原自警團與偶像的秘密】
主角回到了秋葉原，與原本的夥伴們——機械宅老闆矢田部、相機宅阿權、二次元宅阿信、以及神祕女僕莎拉，共同組成了「秋葉原自警團」。他在NIRO的命令與自警團的協助下，解決各種由陰妖子引發的騷動。
在調查過程中，主角發現超人氣雙子偶像**「Dirty Bloody Princesses（簡稱DabuPuri）」也是陰妖子幹部，她們利用演唱會煽動粉絲並進行集體吸血。同時，他也再次遇見了救命恩人瑠衣。 原來，瑠衣是陰妖子首領「妖主」的女兒，也是阿倍野優與雙子偶像的妹妹。但與激進的家人不同，瑠衣與她的隨從鈴**、以及擔任保護者的咖啡廳老闆大師屬於「穩健派」，她們厭惡傷害人類，夢想著能與人類在秋葉原共存。
主角夾在NIRO的肅清命令與瑠衣的和平願望之間，逐漸對NIRO的殘酷手段產生質疑。
【第三部：命運的分歧點】
隨著衝突升級，妖主親自降臨秋葉原，與NIRO展開決戰。在秋葉原站前，瀨嶋與妖主對峙。此時，阿倍野優為了保護瑠衣，不惜自曝瑠衣才是下一任妖主的繼承人。 得知此事的瀨嶋欣喜若狂，命令主角「抓住瑠衣」。而妖主則向主角伸出橄欖枝，邀請他加入陰妖子。
此時，主角的選擇將決定故事的走向：
【路線 A：NIRO 路線（悲劇的肅清者）】
選擇：聽從瀨嶋的命令，捕捉瑠衣。
背叛與逃亡：主角選擇了人類的一方。瑠衣對主角的背叛感到絕望，被優救走。NIRO開始全面肅清陰妖子，主角被迫親手擊敗了昔日的熟人，甚至逮捕了試圖保護瑠衣的鈴。
優的決死戰：優為了讓瑠衣逃跑，獨自一人阻擋主角。兩人在夕陽下決鬥，優戰敗，含笑而逝，直到最後他都是為了保護家人而戰。
大師的末路：自警團試圖尋找瑠衣，但憤怒的大師（瑠衣的叔父）認為主角背叛了瑠衣的信任，向主角發起攻擊。主角無奈殺死了大師，自警團分崩離析。
最後的脫衣：主角終於在芳林公園找到了瑠衣。瑠衣已經放棄了逃亡，她愛著秋葉原，也愛著曾給予她希望的主角。她請求主角用全力與她戰鬥。
在悲傷的決鬥後，瑠衣被脫去衣物，在陽光下帶著對主角的愛意與對未來的遺憾，化為灰燼消逝。
真正的怪物：妖主被捕獲。然而，瀨嶋露出了真面目。他一直利用陰妖子的血來延壽並強化自己，他打算將主角（擁有高純度血液的樣本）也作為實驗體。主角與聰子聯手，擊敗了這個比怪物更像怪物的男人。
結局： 一段時間後，主角變回了普通人類。雖然秋葉原恢復了和平，朋友也治好了，但主角心中永遠留下了一道傷痕。某日，他在巷子裡看到一隻黑貓，那眼神酷似逝去的瑠衣……
【路線 B：陰妖子路線（霸道的共犯）】
選擇：為了瑠衣，背叛 NIRO，加入妖主陣營。
倒戈：主角與瑠衣投奔妖主。雖然雙子偶像（大姊與二姊）和優（哥哥）對主角曾是敵人感到不滿，但在妖主的命令下，主角成為了家族的一員。
全面戰爭：NIRO 發動總攻擊。主角與優、雙子偶像分頭擊破 NIRO 的部隊。曾經的聯絡員御堂聰子擋在主角面前，她無法原諒背叛人類的主角，最終戰敗，含恨昏迷（被脫光）。
瀨嶋的野心：主角回到據點，發現妖主已被擊倒。瀨嶋出現，展現出超越妖主的恐怖力量——他長期攝取濃縮的陰妖子血液，已成為超越物種的生物。他嘲笑妖主的母愛，並揚言要支配一切。
決戰：主角為了保護瑠衣與陰妖子一族，與瀨嶋展開死鬥並將其擊殺。
結局： 妖主決定帶領激進派離開秋葉原去掃除 NIRO 的殘黨，瑠衣則為了繼承妖主之位踏上修行之旅。主角留在秋葉原，一邊重考大學，一邊等待瑠衣歸來（或者是與留下來的雙子偶像過著後宮般的生活）。 隱藏劇情：妖主去醫院見了年邁的垂死老人——那是 NIRO 的創始人，也是妖主曾經的人類丈夫。兩人進行了最後的訣別，老人懷著對妖主的愛意離世。
【路線 C：共存路線（真結局・秋葉原的傳說）】
選擇：兩邊都不選，「我要保護瑠衣，一起在秋葉原活下去！」
第三勢力：主角帶著瑠衣逃離了戰場。在自警團的協助下，他們躲進了一間倉庫。此時，NIRO 與陰妖子雙方都在追殺他們。
御宅族大集結：瑠衣對自己引發的混亂感到自責，甚至想犧牲自己。但自警團與主角鼓勵她：「秋葉原是個能包容一切的城市！」
此時，令人熱血沸騰的一幕發生了。透過網路號召，無數的御宅族、Cosplayer、女僕湧入街頭。他們不在乎瑠衣是吸血鬼，只知道「可愛的女孩有難就要幫」。這股混亂的人海戰術成功干擾了 NIRO 與陰妖子軍團。
家族的對決：主角與瑠衣衝入敵陣。主角擊敗了前來阻擋的優，瑠衣則試圖說服母親（妖主）。妖主斷言人類與陰妖子無法共存，並變身戰鬥。
最終黑幕：就在妖主被打倒時，瀨嶋亂入並吸食了妖主的血，變成了究極生物。御堂聰子得知 NIRO 只是瀨嶋私慾的工具後崩潰戰敗。
共存的一擊：為了對抗無敵的瀨嶋，瑠衣將自己的血分給主角。主角集合了人類與陰妖子的力量，成功用脫衣技擊敗瀨嶋，讓他被陽光消滅。
母親的犧牲：重傷的妖主看著這一幕，回想起自己也曾愛過人類。為了保護女兒的未來，妖主主動暴露在陽光下自殺，帶走了舊時代的仇恨。
結局： 秋葉原回歸日常。瑠衣成為了新的妖主，帶領穩健派陰妖子融入社會，並嚴格禁止襲擊人類。關於吸血鬼的傳說變成了都市怪談。 在陽光普照的秋葉原街頭，主角與瑠衣手牽手約會。 瑠衣笑著對主角說：「這次，來接吻吧……不做那種有血腥味的吻喔。」
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